Ο Ιωνικός ιδρύθηκε το 1965 από την ένωση του Αρη Πειραιώς με την ΑΕ Νίκαιας. Η νέα ομάδα έφερε το έμβλημα του Αρη και τα χρώματα της Νίκαιας και γρήγορα συσπείρωσε γύρω της το φίλαθλο κόσμο της Νίκαιας.

Η νέα ομάδα συμμετείχε δυναμικά στο πρωτάθλημα της Β΄ Εθνικής, όπου προσπάθησε να επιτύχει την άνοδο, χωρίς να τα καταφέρει. 

Η περίοδος από το 1977 έως το 1983 χαρακτηρίζεται από αγωνιστική και διοικητική αστάθεια, που είχε ως αποτέλεσμα διαδοχικούς υποβιβασμούς και ανόδους.

Από το 1984 όμως ο Ιωνικός αρχίζει μια σταθερά ανοδική πορεία, που θα τον οδηγήσει το 1989 για πρώτη φορά στην ιστορία του, στην Α΄ Εθνική. Εκεί εμφανίζεται στο σύλλογο ενεργά ο Νίκος Κανελλάκης, ο οποίος θα αναλάβει τη μετατροπή του συλλόγου σε ΠΑΕ και θα συνδέσει το όνομά του με την ιστορία του Ιωνικού.

Από το 1990 έως το 1994 υπήρξε μεταβατική αγωνιστική περίοδος, καθώς ο Ιωνικός γνώρισε δύο υποβιβασμούς στη Β Εθνική αλλά και ισάριθμες ανόδους.

Από το 1995 ξεκινά η "χρυσή εποχή" του Ιωνικού και η καθιέρωσή του στην "ελίτ" του ελληνικού ποδοσφαίρου. Η αγωνιστική άνοδος της ομάδας θα την οδηγήσει το 1998 στο κύπελλο ΟΥΕΦΑ και το 1999 στον τελικό του κυπέλλου Ελλάδας.

Ο απρόσμενος θάνατος του Νίκου Κανελλάκη τον Απρίλιο του 2004 θα επιφέρει σοβαρούς κλιδωνισμούς στον Ιωνικό, που θα υποβιβαστεί από την Α΄ Εθνική το 2007.

Από το 2009 έως το 2011 σοβαρά διοικητικά προβλήματα θα οδηγήσουν τον Ιωνικό στη Δ΄ Εθνική. Μπροστά στο φάσμα της διάλυσης, οι οργανωμένοι οπαδοί Rangers θα αναλάβουν τη διοίκηση της ομάδας και το 2013 θα επιτύχουν την άνοδο του Ιωνικού στη Γ΄ Εθνική.

Τα επόμενα χρόνια ο Ιωνικός με διαφορετικές διοικήσεις κάθε χρονιά προσπάθησε να επιτύχει νέα άνοδο, χωρίς όμως αποτέλεσμα.

Το 2018 ανέλαβε τη διοίκηση του Ιωνικού ο Γιάννης Τσιριγώτης, επιφέροντας την πολυπόθητη ηρεμία και συσπείρωση στην ομάδα. Αυτό είχε ως αποτέλεσμα ο Ιωνικός να κερδίσει μετά από 8 χρόνια την επιστροφή του στις επαγγελματικές κατηγορίες, κερδίζοντας σε διπλούς αγώνες μπαράζ τον Αιολικό (0-0, 2-0).